Zoals elke Zelda-game, draait The Legend of Zelda: Echoes of Wisdom om Zelda. In deze game is het aan Zelda en haar wijsheid om het koninkrijk Hyrule te redden.
De inwoners van Hyrule zijn gezonken doordat er ineens vreemde scheuren verschenen. Een van de vermiste inwoners is een bekende krijger. Zelda moet samenwerken met de mysterieuze Tri en haar staf om echo’s te maken. Echo’s zijn imitaties van dingen die je in de wereld kunt vinden en je kunt ze inzetten hoe je maar wilt om puzzels op te lossen en vijanden te verslaan. Je kunt bijvoorbeeld echo’s van waterblokken gebruiken om hoger gelegen plekken te bereiken of je maakt echo’s van monsters, zodat ze met jou mee kunnen vechten tegen de vele vijanden die je gaat tegenkomen.
